Les Mycotoxines

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Conséquences du développement de moisissures dans les denrées alimentaires : la mycotoxinogénèse

 

La conséquence du développement de moisissures dans les denrées alimentaires sont multiples :

• modification de l’aspect,
• altération des qualités organoleptiques,
• altération des propriétés technologiques,
• réduction quantitative et, surtout, qualitative de la valeur alimentaire,
• risque de mycose et d’allergie,
• risque d’intoxication, due aux conséquences du développement de moisissures dans les denrées alimentaires (mycotoxinogénèse).

 

- Généralités

Bien qu’il paraîtrait logique d’appeler mycotoxines toutes les toxines élaborées par des champignons, l’usage restreint la signification de ce terme aux toxines zootoxiques élaborées par des moisissures dans les aliments de l’homme ou des animaux.

• La croissance d’espèces fongiques est une condition nécessaire, mais pas suffisante, pour l’apparition de mycotoxines.

• Toutefois, la mycotoxine peut être présente alors que l’agent responsable de sa production a disparu, soit du fait de l’évolution de la mycoflore, soit du fait de traitements technologiques (granulation, ...).

• Toutes les moisissures ne sont pas toxinogènes.

• Par “ espèce fongique toxinogène ”, on peut entendre une espèce pour laquelle certaines souches sont susceptibles d’élaborer ou de provoquer l’apparition d’un ou plusieurs métabolites toxiques dans certaines conditions.

La formation de métabolites zootoxiques dans les denrées végétales destinées à la consommation humaine ou animale à la suite de leur attaque par des champignons peut résulter schématiquement de trois mécanismes différents :

1/ Le champignon, en parasitant un végétal vivant, peut entraîner, soit une exacerbation de certaines réactions métaboliques de la plante, conduisant à des concentrations anormalement élevées d’un constituant habituel, soit la formation par le végétal de produits toxiques n’existant pas dans la plante saine.

Dans le premier cas, on peut citer l’accroissement considérable de la teneur en phytoestrogènes de la luzerne à la suite de l’infection par divers agents phytopathogènes.

L’apparition d’ipoméamarone et du facteur de l’oedème du poumon dans la patate douce, à la suite de l’infection par Ceratocystis fimbriata ou par Fusarium solani constitue une exemple de seconde situation.

 

2/ Le champignon peut transformer un composé peu ou pas toxique en un produit toxique par le jeu des bioconversions. Ainsi, l’acide O-coumarique, présent en faible concentration dans le mélilot, peut être transformé par différentes moisissures en 4-hydroxycoumarine, puis en dicoumarol, anticoagulant puissant.

 

3/ La toxine est un métabolite propre au champignon lui-même : aflatoxine, zéaralénone, ..., composés dénommés mycotoxines au sens habituel du terme.

 

- Biogénèse des mycotoxines

• La formation des mycotoxines peut s’effectuer à tous les stades, depuis le champ jusqu’au produit commercialisé consommé par l’homme ou l’animal.
• La nature des mycotoxines produites et contaminant les aliments dépend des espèces fongiques, des conditions écologiques et de la stabilité de ces toxines dans le milieu alimentaire.
• Les mycotoxines ne constituent pas une classe chimique.
• Elles font partie des métabolites secondaires, qui ne jouent pas de rôle évident dans l’économie du microorganisme :
  • contrairement au métabolisme primaire, qui est fondamentalement le même pour tous les êtres vivants, le métabolisme secondaire dépend de l’espèce considérée, et très souvent de la souche,
  • le métabolisme secondaire, très important chez les moisissures, aboutit à une grande diversité de molécules, dont les mycotoxines,
  • les métabolites secondaires sont très souvent élaborés par familles de produits chimiquement voisins (les aflatoxines, les sporidesmines, les trichothécènes, etc.) ; d’un point de vue toxicologique, cela explique en partie que, pour une même dose de toxines, les effets sont plus graves et moins spécifiques dans les intoxications naturelles que dans les intoxications expérimentales effectuées avec une mycotoxine pure. La nature des produits s’accumulant en aval dépend des caractères individuels de la souche et des conditions de l’environnement.

Les principales voies de biosynthèse des mycotoxines sont présentées dans le tableau suivant. 

Mycotoxines
Dérivées des acides aminés	Dérivées des polycétoacides	Dérivées des terpènes
Alcaloïdes de l’ergot	Aflatoxines	Diacétoxyscirpénol
Acide cyclopiazonique	Acide pénicillique	Déoxynivalénol
Acide aspergillique	Citrinine	Fusarénone
Fumitrémorgènes	Ochratoxine	Roridines
Gliotoxine	Patuline	Toxine T2
Roquefortine	Rubratoxines	Verrucarines
Slaframine	Stérigmatocystines	...
Sporidesmines	Zéaralénone
...	...

 

 

- Les mycotoxines élaborées dans le champ, avant la récolte

Tout au long de la chaîne, depuis le champ jusqu’à l’assiette du consommateur ou la mangeoire, tel ou tel groupe de moisissure est susceptible de se développer et de produire des mycotoxines si les conditions écologiques, notamment l’humidité, lui sont favorables.

 

- Les alcaloïdes de l’ergot

• On peut rattacher à ce groupe les alcaloïdes de l’ergot, contenus dans les sclérotes de différentes espèces de Claviceps parasitant l’ovaire des graminées (seigne, orge, blé, ..., ray-grass, ...).
• Toutefois, malgré la sensibilité de certaines espèces et variétés (seigle, triticale) à cet agent phytopathogène, les risques de contamination des aliments qui en dérivent sont très faibles, compte tenu des techniques modernes de tri et de nettoyage.
• En ce qui concerne les animaux, si les risques d’intoxication par l’ergot sont pratiquement nuls en prairies artificielles du fait que les fourrages sont coupés ou paturés avant la floraison, il n’en est pas de même en pâturage extensif.

- Les sporidesmines

• Les sporidesmines sont des épipolythiodioxopipérazines produites par Pithomyces chartarum au cours de son développement sur l’herbe morte à la suite d’une succession de conditions climatiques bien précises : été sec, favorisant l’accumulation d’herbe sèche, suivi des premières pluies d’automne avant que la température ne soit trop basse.
• L’organe cible de ces toxines est le foie.
• Du point de vue lésionnel et biologique, la maladie se caractérise par une insuffisance hépatobiliaire brutale que matérialisent la cirrhose, la cholangite et la cholestase, ainsi que de fortes élévations plasmatiques des concentrations en bilirubine, GGT, ...
• La photosensibilisation (“ eczéma facial des ruminants ”) apparaît secondairement chez une partie des animaux.
• Cette intoxication, fréquente en Nouvelle-Zélande, a été rapporttée en France dans le pays Basque.
• Le potentiel toxinogène de souches isolées jusqu’à présent en France est bien plus faible que celui des souches isolées hors de France.
• Ceci peut constituer une explication partielle de la rareté apparente de l’affection sous sa forme spectaculaire en France.

- La slaframine

• La slaframine est produite par Rhizoctonia leguminicola, principalement quand il parasite le trèfle violet de seconde coupe (automne, terrain acide).
• La slaframine nécessite une activation au niveau du foie pour provoquer son action parasympathomimétique, dont le premier symptôme est une salivation excessive (“ sialorrhée des ruminants ”).
• Cette mycotoxine demeure stable dans les foins et les ensilages.

- Autres mycotoxines produites dans le champ

• Bien d’autres mycotoxines peuvent être produites dans le champ : ainsi, les phomopsines, hépatotoxiques, sont élaborées par Phomopsis leptostromiformis parasitant le lupin.

 

- Elaboration de mycotoxines au cours de la conservation des denrées alimentaires

• Certaines mycotoxines, formées principalement au cours de la conservation, peuvent apparaître parfois avant la récolte :

  • ainsi, l’aflatoxine dans l’arachide, quand la plante a préalablement souffert de la sécheresse, dans le maïs et le coton, surtout à la suite d’attaque par les insectes,

  • la zéaralénone, quand la maïs est récolté tardivement

• Les conditions  permettant la toxinogénèse sont plus étroites que celles autorisant la croissance fongique.

• Parmi les facteurs conduisant à l’imprégnation mycotoxique d’une denrée, il faut distinguer les facteurs intrinsèques liés à la souche fongique, et les facteurs extrinsèques constitués par l’ensemble des conditions écologiques.

- Facteurs intrinsèques

• Au sein d’une même espèce réputée toxinogène, toutes les souches n’ont pas cette propriété. Ø La fréquence des souches toxinogènes dépend de l’espèce fongique considérée, et, pour une même espèce, parfois de la région et du substrat d’origine.

• Plus importante que cette fréquence, dépendant des performances analytiques, est la distribution du potentiel toxinogène au sein de l’espèce.

• Ce potentiel est très variable selon les souches ; selon certaines études, il peut varier de 1 à 103 (aflatoxine B1, zéaralénone) ou 104 (stérigmatocystine, acide pénicillique) ; sa distribution n’est pas significativement différente d’une distribution normale, dans la mesure où ce potentiel est exprimé par le logarithme de la concentration maximale en toxine.

• Certaines mycotoxines sont étroitement liées à certaines espèces fongiques : aflatoxines (Aspergillus flavus et Aspergillus parasiticus), sporidesmines (Pithomyces chartarum, ...).

• D’autres sont élaborées par de nombreuses espèces appartenant à des genres différents : patuline, acide pénicillique, ... (Penicilium, Aspergillus, ...).

• Une même espèce peut produire plusieurs mycotoxines : aflatoxines, acide cyclopiazonique, aspertoxine, ... par Aspergillus flavus.

• Enfin, plus le taux initial de la pollution par des espèces toxinogènes est important, plus élevés seront les risques d’imprégnation toxinique.

• La propreté de la récolte et du matériel de manutention et de stockage revêt donc une grande importance.

- Facteurs extrinsèques

- Facteurs physiques, physico-chimiques et chimiques

Disponibilité en eau

• Dans les denrées peu hydratées (céréales, ...), la disponibilité en eau a une influence déterminante.

• Pour différentes mycotoxines (aflatoxine B1, stérigmatocystine, acide pénicillique), on observe une effet similaire :

  • nulle au voisinage des conditions limites permettant la croissance, la toxinogénèse devient progressivement modérée et semble proportionnelle à l’activité en eau,

  • puis, dans la mesure où les autres facteurs ne sont pas limitants, elle croît d’une manière exponentielle,

  • enfin, pour des teneurs en eau élevées (céréales humides), la toxinogénèse est plus faible à cause du défaut d’oxygénation résultant du tassement de la denrée et de la moindre diffusion de gaz.

• Pour chaque toxine, il convient donc de se reporter aux conditions limites de croissance des espèces fongiques correspondantes ; l’écart entre ces conditions et celles permettant l’accumulation de toxine est plus important dans le cas des toxines instables dans le milieu alimentaire (acide pénicillique, patuline, citrinine).

Température

• La température optimale de toxinogénèse est, en général, voisine de la température optimale de croissance, tout en demeurant légèrement inférieure si l’on considère la toxinogénèse proprement dite, c’est-à-dire la production de toxine par unité de croissance du champignon.

• Il en est ainsi pour la production d’aflatoxines par Aspergillus flavus, de l’ochratoxine A par Aspergillus ochraceus, de la stérigmatocystine par Aspergillus versicolor, de la patuline par Penicillium granulatum, de l’acide pénicillique et de l’acide cyclopiazonique par Penicillium verrucosum var. cyclopium.

• Pour d’autres toxines, telles que la zéaralénone, élaborée par Fusarium roseum, la température optimale de toxinogénèse est généralement inférieure à celle de la croissance, respectivement 15 et 25°C environ.

• Enfin, parfois, l’apparition de mycotoxine dans les conditions naturelles est favorisée par des températures relativement basses, au voisinage de la température minimale de croissance : de l’ordre de 1 - 4°C pour les trichothécènes produits par Fusarium tricinctum et responsable de l’aleucie toxique alimentaire.

• La température intervient aussi sur l’accumulation de toxines par son effet direct sur leur stabilité dans les aliments ; si certaines mycotoxines sont relativement stables dans le milieu alimentaire (aflatoxines, zéaralénone, trichothécènes, ...), d’autres subissent des réaction de “ détoxification naturelle ” (acide pénicillique, patuline, citrinine, ...) par couplage avec des composants de l’aliment (acides aminés, ...).

• Ainsi, pour l’acide pénicillique, un abaissement de température ralentit davantage la vitesse de disparition que celle de la production ; il en résulte que les risques d’accumulation au cours d’une conservation prolongée sont beaucoup plus grands pour des températures faibles, inférieures à 10°C ; ce phénomène est renforcé par les caractéristiques écologiques de Penicillium cyclopium ; en effet, pour de telles températures, cette moisissures rencontre peu d’espèces compétitives.

• Parmi les multiples interaction entre la température et les autres facteurs, physiques et biologiques, le couple température-humidité revêt une importance particulière.

Composition gazeuse

• La réduction de la pression partielle en oxygène et, surtout, l’accroissement de la teneur en CO2 ont un effet dépresseur bien plus important sur la toxinogénèse que sur la croissance.

• La production d’aflatoxine sur de l’arachide, modérément réduite entre 21 et 5 % d’O2, n’est pratiquement inhibée que lorsque la proportion en O2 est inférieure à 1 % ; une augmentation de la teneur en CO2 (20 %), surtout si elle est corrélative d’une réduction en oxygène, provoque une chute importante en aflatoxinogénèse.

• Toutefois, dans une atmosphère confinée, telle qu’elle se présente dans un ensilage mal tassé, Fusarium roseum peut encore élaborer de la zéaralénone.

• Byssochlamys nivea produit de la patuline même en anaérobiose.

• Après conservation dans une atmosphère confinée, dans lesquelles les moisissures peuvent plus ou moins se développer, la remise à l’air libre ou la ventilation provoquent rapidement une intense toxinogénèse.

Nature du substrat

• La toxinogénèse dépend beaucoup plus étroitement que la croissance de la composition chimique de la denrée.

• Pour la biogénèse des aflatoxines, de l’ochratoxine A, de la stérigmatocystine, de l’acide pénicillique (c’est-à-dire des dérivés de la voie des polycétoacides), on peut schématiquement faire le classement suivant, par ordre décroissant en fonction des composants dominants dans le substrat : glucides, lipides, protides.

• Ainsi, les céréales sont, toutes conditions égales par ailleurs, beaucoup plus propices à la toxinogénèse que le soja, le colza ... et les protéines d’origines animales (saucisson, jambon, ...).

• Mais il peut y avoir des intéractions plus ou moins spécifiques entre certains composés d’origine végétales ou fongiques.

• Ainsi, le fait que le soja ne se prête pas à l’accumulation d’aflatoxine peut s’expliquer par la présence d’acide phytique qui complexe le zinc, indispensable à la biosynthèse des aflatoxines.

• La présence à l’état naturel de certaines toxines apparaît fortement liée à la nature du substrat.

• Ceci peut résulter de l’écologie des moisissures responsables, ou de sa spécificité vis-à-vis de la denrée et/ou de la stabilité de la toxine dans tel ou tel milieu alimentaire.

  • ainsi, Stachybotris atra et ses toxines (trichothécènes macrocycliques) ne se retrouvent pratiquement que dans les pailles récoltées humides ou réhydratées. En effet, d’une part, cette espèce est très cellulolytique et hygrophile ; d’autre part, dans les denrées plus riches en nutriments, cette espèce est très rapidement devancée par de nombreuses autres espèces fongiques ayant des exigences en eau inférieures et une vitesse de croissance supérieure. Néanmoins, en culture pure in vitro, la production des trichothécènes est bien plus importante dans les céréales que dans la paille.

  • l’éventuelle présence de patuline dans le jus de pomme  résulte de la spécificité de Penicillium expansum comme agent d’altération de ce fruit. Mais cette toxine disparaît au cours du processus fermentaire ; de plus, même si on la rajoutait volontairement à certains jus de fruit ou aliments, elle disparaitrait  rapidement  par  couplage avec les radicaux SH.

 

Schématisation des risques de patuline dans la pomme et ses dérivés.

- Facteurs biologiques

Prédateurs

• Les insectes et acariens sont des vecteurs de spores de moisissures qu’ils introduisent à l’intérieur même du grain par les lésions qu’ils créent.

• La contamination d’arachide, de coton, de maïs par Aspergillus flavus ou les aflatoxines avant la récolte est souvent liée à l’attaque par les insectes.

• Ils interviennent aussi au cours de la conservation ; les échantillons de grain hébergeant des charançons révèlent en général une population fongique importante et parfois des mycotoxines (aflatoxine B1, ochratoxine A, citrinine dans du maïs ou de l’orge).

• Au cours de la conservation de réserves de céréales non protégées, les oiseaux et les rongeurs interviennent de manière similaire.

Mycoflore

• L’association d’autres espèces fongiques à une souche toxinogène a généralement un effet dépressif sur la production de de toxine pour deux raisons principales :

  • d’une part, en fonction du contexte écologique, il existe une compétition pour le substrat,

  • d’autre part, certaines souches peuvent dégrader la toxine.

• Ceci se confirme souvent lors de l’examen mycologique et mycotoxicologique de prélèvements (non soumis à un mélange ou à des traitements technologiques perturbant la mycoflore) envahis par une seule espèce : ceux-ci présentent généralement une imprégnation toxique bien plus importante que les échantillons ayant une mycoflore complexe.

- Facteurs extrinsèques divers

Insecticides

• L’emploi d’insecticides réduit l’apparition de mycotoxines en prévenant les lésions dues aux insectes et acariens ; certains d’entre eux ont, par ailleurs, des propriétés antifongiques, ce qui valorise leur utilisation.

• Enfin, quelque uns exercent une action directe sur la toxinogénèse elle-même.

• La lutte contre les insectes et acariens dans les réserves alimentaires familiales participe efficacement à la prévention contre les aflatoxines dans les pays tropicaux.

Agents fongistatiques

• Dans la mesure où certains additifs ou “ agents de conservation ” ont une activité antifongique, ils ont, de ce fait, une action préventive sur l’apparition des mycotoxines correspondantes.

• Il convient toutefois d’être prudent dans l’emploi de ces substances fongistatiques, car leur effet n’est pas uniforme sur toutes les espèces fongiques ; ainsi, du fait de sa relative résistance à divers agents, Byssochlamys nivea peut devenir un contaminant essentiel de grains récoltés humides ; il peut en résulter une production non négligeable de patuline dans les denrées traitées à dose insuffisante ou après quelques mois quand l’activité du conservateur diminue.

 

- Mycotoxinogénèse dans les denrées fermentées

• Certaines denrées alimentaires font l’objet de fermentations, plus ou moins dirigées, par des moisissures (mets d’Extrême-Orient).

• Dans notre pays, c’est surtout la production fromagère qui fait appel à ces microorganismes : Penicillium roqueforti, Penicillium camemberti essentiellement.

• Ces espèces, ou du moins, certaines souches, peuvent élaborer des métabolites indésirables.

• Il convient de rapeler que “ les microorganismes utilisés pour la production d’enzymes ne doivent pas être pathogènes ou toxinogènes ... ” (Arrêté du 15.03.1983, en accord avec les recommendations de l’O.M.S.).

Penicillium roqueforti

En ce qui concerne Penicillium roqueforti, certaines toxines décrites sont instables dans le fromage : PR toxine, PR imine, patuline ; d’autres métabolites, moins toxiques, peuvent contaminer les fromages : roquefortine, isofumigaclavines, acide mycophénolique.

Penicillium camemberti peut produire, non seulement in vitro mais aussi dans le fromage, l’acide cyclopiazonique.

• Enfin, les moisissures sont cultivées pour l’obtention de préparations enzymatiques utilisées comme auxiliaires technologiques au cours de la fabrication de denrées alimentaires. 

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